寺伝によると、文治5年（1189）に源頼朝が父・源義朝の菩提を弔う為に創建された（鎌倉にあった）勝長寿院を、建永元年（1206）の台風による堂宇破損を機に和田義盛と北条政子の手で現在地に移したとされる。鎌倉では大御堂などとも呼ばれ、現在も地名として残る。また、和田義盛が建てた七阿弥陀堂の内の一つという説もある。運慶作の不動明王立像、毘沙門天立像の胎内から発見された仏像の魂である月輪形木札に「文治五年己酉三月廿日庚申　大願主平義盛芳縁小野氏　大佛師興福寺内相應院勾當運慶小佛師十人　執筆金剛佛子尋西淨花房」と記載されることから仏像の発願者は平（和田）義盛と芳縁（妻）小野氏が願主と判明している。これにより勝長寿院の仏像が移されたという説は否定されつつある。鎌倉光明寺の資料によると建治元年（1275）に浄土宗４祖寂慧良暁上人（浄土宗大本山鎌倉光明寺２世）が移住し中興したため開山としているがそれ以前の寺の歴史は不明。天正19年（1591）徳川家康より朱印地３石を賜わった。火災や震災などによって幾度か堂宇が半壊しているが、いずれも再建されている。本尊である阿弥陀三尊と不動明王・毘沙門天は全て国指定重要文化財に指定されている。境内墓地には日本近代郵便制度を整えた前島密翁の墓がある。